弓形蟲（Toxoplasma gondii）是一種能夠感染任何恒溫動物的原生動物寄生蟲，能夠增加中間宿主的冒險行為。盡管實驗室對弓形蟲感染對行為的影響進(jìn)行了廣泛的研究，但對弓形蟲病對野生中間宿主行為的影響了解甚少。美國懷俄明州黃石國家公園有一個多樣化的食肉動物群落，包括灰狼（Canis lupus）和美洲獅（Puma concolor），它們分別是淋病的中間和最終宿主。在這里，我們用26年的狼的行為、空間和血清學(xué)數(shù)據(jù)表明，狼的領(lǐng)地與美洲獅密度高的地區(qū)重疊是感染的一個重要預(yù)測因素。此外，血清陽性的狼更有可能做出高風(fēng)險的決定，如擴散和成為狼群的領(lǐng)導(dǎo)者，這兩個因素對個體的健康和狼的生命力都很關(guān)鍵。由于狼群中的社會等級制度，我們假設(shè)弓形蟲病的行為影響可能會產(chǎn)生一個反饋回路，增加狼和美洲獅之間的空間重疊和疾病傳播。這些發(fā)現(xiàn)表明，寄生蟲通過行為影響對中間宿主有重要影響，而不是急性感染。特別是在社會性物種中，這些影響可以超越個體，影響動物群體、種群，甚至生態(tài)系統(tǒng)過程。

簡介

弓形蟲是一種無處不在的多宿主原生動物寄生蟲，能夠感染任何恒溫動物，需要貓科動物的明確宿主來進(jìn)行性繁殖。感染通過以下方式傳播：攝取最終宿主在環(huán)境中脫落的卵囊（例如，通過水或植被的環(huán)境介導(dǎo)傳播），攝取最終宿主或中間宿主的受感染組織囊，或者，如果胎兒感染后存活，通過先天性傳播垂直傳播。

一旦中間宿主被暴露，感染就會從腸道內(nèi)壁擴散到大腦和肌肉組織中形成囊腫，發(fā)生急性弓形蟲病。如果急性感染發(fā)生在懷孕期間，可導(dǎo)致分娩并發(fā)癥、自然流產(chǎn)和死胎；對于年輕或免疫功能不全的個體，可引起致命的腦炎。免疫功能正常的個體一般不表現(xiàn)出臨床癥狀，但由于囊腫的存在，會有慢性終身感染。實驗研究表明，慢性感染，即使在健康個體身上，也會導(dǎo)致多巴胺和睪丸激素分泌增加。這些激素的變化可以導(dǎo)致攻擊性和冒險行為的增加，如增加過度活躍的運動，不能避免嗅覺捕食者蹤跡（即尋找而不是避免貓科動物的尿液），以及減少恐新癥。

考慮到弓形蟲感染對中間宿主的繁殖和行為的影響，弓形蟲在野生生態(tài)系統(tǒng)過程中的作用還沒有被充分研究。Gering等人（2021年）是為數(shù)不多的關(guān)注感染對野生哺乳動物行為影響的研究之一，他們發(fā)現(xiàn)弓形蟲病與斑鬣狗（Crocuta crocuta）幼崽的膽量增加有關(guān)，所有年齡段的血清陽性斑鬣狗都更有可能被非洲獅（Panthera leo）殺死。該研究表明，弓形蟲病與個體的健康狀況之間通過行為和決策存在機制上的聯(lián)系。

黃石國家公園（YNP）的灰狼（Canis lupus）是幾十年來廣泛研究的對象，主要集中在捕食者-獵物動態(tài)、種群動態(tài)、遺傳學(xué)、行為和犬類病原體。YNP是一個復(fù)雜的多種肉食動物生態(tài)系統(tǒng)，由于景觀的高度異質(zhì)性和獵物的移動，狼和一個明確的弓形蟲宿主美洲獅（Puma concolor）在分布空間上重疊。因此，在北美生態(tài)系統(tǒng)中，狼和美洲獅之間可能存在類似于斑鬣狗和獅子之間的多物種弓形蟲傳播途徑，在分布空間上與美洲獅重疊的狼可能通過與美洲獅的直接或間接接觸增加弓形蟲傳播風(fēng)險。弓形蟲已被記錄在YNP灰狼體內(nèi)，我們試圖通過26年的灰狼血清學(xué)和觀察數(shù)據(jù)來了解弓形蟲在這種社會性、中間宿主食肉動物中的作用。

我們的第一個目標(biāo)是確定哪些種群統(tǒng)計學(xué)和生態(tài)學(xué)因素會影響黃石公園狼群的弓形蟲病感染。我們測試了個體種群統(tǒng)計學(xué)因素，包括年齡、性別、捕獲時的社會地位和毛色，因為它們在疾病易感性方面有潛在的變化。以前的研究發(fā)現(xiàn)，由于暴露的風(fēng)險隨著時間的推移不斷積累，弓形蟲感染的風(fēng)險隨著年齡的增長而增加。其他三個狼的種群統(tǒng)計學(xué)因素被包括在內(nèi)，因為它們與某些激素有聯(lián)系，而這些激素可能影響動物的感染易感性。性激素在感染風(fēng)險中起作用，一旦被感染，激素分泌可能會改變；然而，其他研究發(fā)現(xiàn)，弓形蟲血清流行率和性別之間沒有聯(lián)系。由于兩性之間激素水平（睪酮、孕酮、雌激素等）的自然變化，可能存在不同的風(fēng)險和隨后對感染的行為反應(yīng)。以前的研究發(fā)現(xiàn)，社會地位（如狼群首領(lǐng)）和毛色（灰色毛色的狼有較高的皮質(zhì)醇水平和增加的行為攻擊性）與不同的激素水平和免疫防御有關(guān)。為了確定血清流行率是否受到與弓形蟲明確宿主（即美洲獅）的空間重疊量的影響，我們?yōu)槊總€狼和美洲獅密度高的地區(qū)列入了一個重疊指數(shù)。

我們的第二個目標(biāo)是確定弓形蟲感染是否影響狼的行為。我們確定了三種與更大的風(fēng)險承擔(dān)有關(guān)的狼的行為：（1）離開狼群進(jìn)行擴散，（2）取得主導(dǎo)的社會地位（被稱為成為狼群首領(lǐng)），（3）接近人或車輛（被稱為習(xí)慣化），以及與風(fēng)險增加有關(guān)的兩種死亡原因：（a）種內(nèi)死亡（即通過狼群之間的戰(zhàn)斗被其他狼殺死），或（b）人為的死亡（即由于減少對人類或人類事物的接近而被人類殺死）。由于行為會受到許多因素的影響，我們在每個行為模型中都控制了某些變量：性別會影響諸如擴散等行為，而年齡會影響某種行為發(fā)生的概率。黃石公園北部的狼密度非常高，道路全年開放，海拔較低，為有蹄類動物提供了冬季草場，也為公園邊界外的獵狼人提供了機會。所有這些因素都可能影響狼的行為，因為那里的狼可能有更多的機會擴散，死亡，并可能更容易習(xí)慣化。因此，我們也控制了黃石公園系統(tǒng)（北部或不在北部）。在控制這些可能影響狼行為的因素時，我們的目的是分離出弓形蟲感染對行為的影響。我們測試了血清狀態(tài)是否影響了狼做出這些行為或死于這些原因之一的幾率。我們討論了我們兩個目標(biāo)的發(fā)現(xiàn)，即影響弓形蟲血清流行的因素和確定弓形蟲病是否影響狼的行為，涉及到種間疾病的動態(tài)以及行為變化如何在多種規(guī)模上影響灰狼。

在這里，我們發(fā)現(xiàn)，狼群中的弓形蟲感染是由狼群與明確的宿主美洲獅的重疊所預(yù)測的，而且弓形蟲血清陽性的狼改變了它們的行為以承擔(dān)更大的風(fēng)險--它們比血清陰性的狼更有可能擴散并成為狼群領(lǐng)袖。由于狼群的社會結(jié)構(gòu)，這些行為的變化可能會引起一個反饋回路，導(dǎo)致狼群層面的冒險行為增加，對疾病的進(jìn)一步傳播以及與美洲獅的種間競爭和狼的生存有重要影響。

結(jié)果

血清學(xué)：在62只美洲獅中，51.6%的個體血清反應(yīng)呈陽性。美洲獅的血清流行率從第一次采樣時間（n = 47，1999年至2004年）的45%上升到第二次采樣時間（n = 15，2016年至2020年）的73%。這項測試證實了弓形蟲在黃石公園最豐富的確定宿主中的存在。

1995年至2020年期間，每年平均收集11.8份血清樣本（范圍=4-22），以測試弓形蟲抗體。從1995年到1999年的50次測試都是陰性的，然后在2000年有三只狼的血清測試是陽性的。此后，每年都有1至8只狼血清呈陽性。使用ELISA檢測出17個不明確的樣本，然后使用MAT檢測法重新運行，這使我們能夠區(qū)分出11個血清陽性和6個血清陰性的樣本。1995至2000年的血清流行率為0.0%，2000至2004年為24.5%，2005至2009年為18.7%，2010至2014年為42.9%，2015至2020年為36.5%。利用2000年至2020年收集的樣本，我們對256個樣本進(jìn)行了273次測試?；疾÷蕿?7.1%（n = 74），其中61.9%為陰性（n = 169），11.0%為不明確（n = 30）。25個個體由于多次被捕獲而在一生中被檢測了不止一次，因此有多個樣本，間隔至少11個月。8只雄性被檢測了兩次，15只雌性被檢測了兩次，2只雌性被檢測了三次?？紤]到多次檢測，共測試了229個個體：116只雄性，112只雌性，以及一個雌雄同體。雌性（31.25%）的血清流行率略高雄性（25.00%），但這些比例沒有差異（z-score=

-1.05, p = 0.15).?狼的年齡被記錄為連續(xù)變量和分類變量，有100只幼狼、53只一歲狼、88只成年狼（2.0-5.9歲）和15只老年狼（6.0歲及以上）。三個年輕類別之間的血清流行率相似（幼崽=29.00%，一歲幼崽=28.30%，成體=26.14%），只有老年狼（46.67%）有所增加。將幼崽血清流行率與所有其他年齡組進(jìn)行比較的測試并不顯著（z-core=0.346，p=0.36）。最大的差異是老年狼和所有其他年齡組的集合（z-score=-1.40，p=0.08）。我們還測試了灰色和黑色被毛顏色之間的弓形蟲暴露差異，發(fā)現(xiàn)沒有差異：灰狼（n = 115）有25.22%，黑狼（n = 114）有31.58%血清陽性（z-score = -1.07，p = 0.14）。同樣，我們測試了采樣時的社會地位，發(fā)現(xiàn)沒有差異：下屬（n=197）有30.45%，領(lǐng)導(dǎo)（n=59）有23.73%的血清陽性率。與美洲獅密度≥1.8/100km2（HCO）的狼有至少42.1%的重疊，其血清陽性比例高于MCO的狼（5.1-42.0%），這比LCO的狼（0～5%的重疊）要高。12只患有LCO的狼（n=83，14.46%）為陽性，30頭患有MCO的狼（n=83，36.14%）為陽性，31頭患有HCO的狼（n=84，36.90%）為陽性。在集合的MCO和HCO中，血清陽性狼的比例大于LCO的狼（Z-score = -3.65, p = <0.001).?為了直觀地了解美洲獅的密度和與不同狼群領(lǐng)地的重疊情況，我們匯集了九個一般狼群使用區(qū)的血清陽性測試，并將其繪制在黃石公園的地圖上，突出強調(diào)了美洲獅的高密度（圖1）。

種群統(tǒng)計學(xué)分析結(jié)果：檢驗血清陽性概率的完整模型，wi = 0.99，包括性別、年齡、社會地位、被毛顏色和COUGAR OVERLAP指數(shù)（表1）。NULL模型表現(xiàn)很差，wi = 0.01。

COUGAR OVERLAP指數(shù)（β=1.089，95%CIs：0.176-2.003）是影響狼對岡底斯氏菌血清陽性的重要因素。從LCO到MCO再到HCO的增加與較高的檢測陽性的可能性有關(guān)。COUGAR OVERLAP的幾率是2.97（exp[1.089]），這意味著MCO狼血清陽性的幾率比LCO狼高近三倍。HCO狼血清陽性的幾率比LCO狼血清陽性的幾率幾乎高9倍。基于完整模型的血清陽性預(yù)測概率（圖2）顯示，血清陽性率隨著美洲獅的重疊而非線性增加：生活在LCO地區(qū)的狼的預(yù)測流行率為4.7%，而生活在MCO的狼的預(yù)測流行率為12.5%，生活在HCO的狼的預(yù)測流行率為28.4%。

意外的是，AGE對弓形蟲感染沒有影響（β=0.296，95%CIs：-0.158-0.751），95%置信區(qū)間重疊為零。完整的模型包括SEX，但這個變量不顯著，置信區(qū)間為零（β=0.769，95%CIs：-0.4984-2.022）。測試時的社會地位不顯著（β=-0.836，95%CIs:-1.982-0.311），大衣顏色也不顯著（β=0.516，95%CIs:-0.726-1.757）。

行為分析結(jié)果：被歸類為擴散狼的弓形蟲血清流行率幾乎是非擴散者的兩倍。分散者為36.26%，非擴散者為18.42%（z- score=3.11 p < 0.001）。包括TOXO的模型（DISP1）比沒有TOXO的模型（DISP2）表現(xiàn)更好（wi=0.92；表2）。所有四個變量都是顯著的，P值<0.05，沒有一個置信區(qū)間與零重疊。雄性狼比雌性狼更有可能擴散，生活在黃石公園北部的狼比黃石公園內(nèi)部的狼更有可能擴散，隨著監(jiān)測時間的增加，狼更有可能擴散，血清陽性狼比血清陰性狼更有可能擴散（β = 2.459，95% CIs: 0.298-4.620）。TOXO的幾率為11.69（exp[2.459]），這意味著血清陽性狼擴散的幾率比血清陰性狼擴散的幾率高11倍。

使用表現(xiàn)最好的模型來預(yù)測擴散情況，我們發(fā)現(xiàn)血清陽性的雄狼最可能散布，其次是血清陰性的雄狼，血清陽性的雌狼，然后是血清陰性的雌狼（圖3）。這一結(jié)果證實了以前報道的黃石公園狼的性別擴散證據(jù)，并表明弓形蟲感染影響了兩種性別的擴散決定。血清陽性的雄性在監(jiān)測到6個月時有50%的可能會擴散，血清陰性的雄性在監(jiān)測到21個月時有50%的可能會擴散。血清陽性的雌性在監(jiān)測到30個月時有25%的擴散概率，而血清陰性的雌性在48個月時達(dá)到相同概率。這些差異（雄性15個月達(dá)到50%的擴散率，雌性18個月達(dá)到25%的擴散率）表明血清陽性狼的擴散率要比血清陰性狼高很多。

血清陽性狼比血清陰性狼更有可能成為狼群領(lǐng)袖（z = 4.1705，p < 0.001）。包括TOXO的模型（LEAD1）比沒有TOXO的模型（LEAD2）表現(xiàn)更好（wi = 1.0，表3），SYSTEM是唯一一個重合于零的變量。TOXO的影響是正的，置信區(qū)間剛剛達(dá)到零（β=3.83，95%CIs：-0.004-7.664）。賠率為46.06（exp[3.83]），血清陽性狼成為狼群領(lǐng)袖的幾率比血清陰性狼成為狼群領(lǐng)袖的幾率高46倍以上。

使用表現(xiàn)最好的模型來預(yù)測領(lǐng)導(dǎo)力，我們繪制了帶有和不帶有弓形蟲的狼成為首領(lǐng)的概率，發(fā)現(xiàn)血清陽性的狼比血清陰性的狼更有可能成為首領(lǐng)，這種影響隨著監(jiān)測時間的增加而增加（圖4）。

弓形蟲染并不能解釋習(xí)慣性行為（z = 1.604, p = 0.055），盡管這個樣本量非常小，只有27只狼被歸類為習(xí)慣性行為，其中只有4只血清陽性（13.79%）。沒有TOXO的模型（HAB2; wi =0.69）比有TOXO的模型（HAB1）表現(xiàn)更好。這種行為測量是非常過程的，而且受到樣本量的限制。

我們測試了不同死因的狼的弓形蟲血清流行率的差異，通過幾個比例的比較發(fā)現(xiàn)沒有差異：人類造成的（n = 56，32.14% T. gondii陽性）與自然造成的（n = 99；31.31%）沒有差異（z = 0.107，p = 0.456）。狼造成的（n = 63，31.75%）與任何其他已知原因（n = 137；33.78%）沒有區(qū)別（z = 0.253，p = 0.401）。狼造成的死亡與已知的（非狼）自然死亡（n = 81; 38.90%）沒有差異（z = -0.567, p = 0.284）。對于通過GLMMs檢查的兩種死因，沒有TOXO的模型比包括TOXO的模型（INTRA-MORT2：wi = 0.72和ANTHRO-MORT2：wi = 0.75）表現(xiàn)得更好（INTRA-MORT1和ANTHRO-MORT1）。

討論

這項研究提供了對野外生態(tài)系統(tǒng)中寄生蟲感染和中間宿主行為之間關(guān)系的深入了解。寄生蟲弓形蟲的感染與嚙齒動物、黑猩猩（Pan troglodytes）、鬣狗以及現(xiàn)在的灰狼的冒險行為增加有關(guān)。狼的領(lǐng)地與美洲獅的重疊是弓形蟲感染的一個主要生態(tài)預(yù)測因素，而狼的種群統(tǒng)計學(xué)（如性別或年齡）并不具有參考價值。淋病血清陽性影響了我們測試的三種風(fēng)險行為中的兩種：血清陽性的狼比血清陰性的狼更容易擴散和成為狼群領(lǐng)袖（圖5）。這些結(jié)果不僅支持以往的實驗室研究，也支持最近關(guān)于鬣狗的研究，證實弓形蟲病可以影響野生中間宿主物種的行為和決策。

狼和美洲獅是在北美洲同時演化的競爭對手。這兩種食肉動物通常捕食相同的物種，然而種間沖突通過分離在時間和空間生態(tài)位，以及主動回避對方來緩解。我們的研究證實了Gering等人（2021）的研究結(jié)果，即寄生蟲傳播是同域食肉動物之間動態(tài)的一個重要因素。

?

由于與美洲獅的分布重疊對灰狼弓形蟲血清流行率的影響很大，狼可能是通過直接接觸受感染的美洲獅或其脫落的卵囊而感染寄生蟲，而不是通過食用其他中間宿主物種。黃石公園的大型有蹄類動物季節(jié)性地遷移到公園的所有區(qū)域，與所有取樣的狼群領(lǐng)地重疊。如果這些有蹄類動物具有較高的弓形蟲血清流行率，我們將可能記錄所有狼群具有類似的血清流行率水平。馬鹿是狼在黃石國家公園的主要獵物，已經(jīng)進(jìn)行了弓形蟲的測試（n = 155），沒有一個是明確的血清陽性，只有5個（3.2%）是懷疑的血清陽性（未發(fā)表的數(shù)據(jù)，黃石資源野生動物健康中心）。

在冬季，黃石國家公園的遷徙的有蹄類動物向低海拔地區(qū)移動，由于狼和美洲獅都在捕食有蹄類動物，這隨后增加了這兩種捕食者之間的分布重疊。這種重疊的增加發(fā)生在狼的繁殖、孕育和產(chǎn)仔季節(jié)（2月至6月20日），從隆冬到初春。假設(shè)狼在這段時間更有可能接觸到弓形蟲，那么就有可能對它們的繁殖產(chǎn)生負(fù)面影響。具體來說，弓形蟲病可引起胚胎和胎兒發(fā)育的并發(fā)癥，并導(dǎo)致胎兒或新生兒死亡，這一點在家犬身上得到證實。此外，在這個時期（冬季狼的繁殖季節(jié)），狼與狼之間的傳播可能是可能的，因為在急性感染期間，弓形蟲病可以在犬類物種中進(jìn)行性傳播。

?

與以前的弓形蟲野生動物研究（包括狼）一致，性別不是預(yù)測淋病感染的一個重要因素。與其他研究相反，模型結(jié)果顯示，狼的感染并不隨年齡變化。這些影響可能被暴露的空間差異所掩蓋，即生活在有許多美洲獅的地區(qū)的年輕狼比生活在有少量美洲獅重疊的地區(qū)多年的老狼有更高的感染風(fēng)險。

?

這項研究是首次研究弓形蟲感染與狼的行為和決策之間的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)寄生蟲感染和狼的生態(tài)學(xué)之間的聯(lián)系。擴散是狼群動態(tài)的一個重要功能，但也代表著一個危險的決定，因為那些離群擴散的狼會遭受更高的死亡率。然而，如果一個個體在擴散過程中幸存下來，它們往往會發(fā)現(xiàn)繁殖的機會增加。由于血清陽性的狼更有可能擴散，這就為患有弓形蟲病的狼提供了一種潛力，可以去占領(lǐng)未被其他狼占領(lǐng)的領(lǐng)地或試圖在新的地區(qū)建立種群。

此外，與血清陰性的狼相比，血清陽性的狼成為狼群領(lǐng)導(dǎo)者的可能性幾乎是兩倍。患有弓形蟲可能會增加睪丸激素水平，導(dǎo)致攻擊性增強和優(yōu)先性選擇（正如在大鼠[Rattus norvegicus]中發(fā)現(xiàn)的那樣）。如果血清陽性的狼在狼群內(nèi)部的互動中更具攻擊性，它們可能更容易成為狼群的領(lǐng)導(dǎo)者。攻擊性和支配力的增加，加上可能的優(yōu)先性選擇，可能解釋了弓形蟲病和領(lǐng)導(dǎo)力之間的機制。最終，獲得支配性的領(lǐng)導(dǎo)地位對于通過生殖成功來提高體質(zhì)是至關(guān)重要的，而且據(jù)推測是在強烈的選擇之下。

?

由于狼群的群居結(jié)構(gòu)，狼群首領(lǐng)對其狼群伙伴和群體決策有著不成比例的影響（圖6）。如果頭狼感染了弓形蟲并表現(xiàn)出行為上的變化（如尋找貓科動物的氣味或新的環(huán)境，如老鼠或黑猩猩），這可能會產(chǎn)生一種動態(tài)，即由一只狼的寄生蟲引發(fā)的行為會影響狼群中的其他狼。如果狼群首領(lǐng)尋找貓科動物的氣味，這可能會增加其他未受感染的個體在環(huán)境中遇到受感染的美洲獅或其脫落的弓形蟲卵囊的可能性，然后也會被感染。如果宿主被貓科動物殺死并吞食，尋找貓科動物氣味的中間宿主有助于使寄生蟲完成其生命周期。此外，通過社會學(xué)習(xí)，狼群首領(lǐng)的行為（即尋求更多的風(fēng)險）可能會被未受感染的個體所觀察和模仿，從而創(chuàng)造出一種更自信、更敢冒險的狼群文化，即使只有少數(shù)關(guān)鍵個體實際受到感染。這兩種途徑都可以通過增加空間重疊，甚至與美洲獅的直接互動來增加狼的弓形蟲感染。

幾乎可以肯定的是，在演化過程中會有一些限制來緩和這種反饋循環(huán)。懷孕期間的急性感染會導(dǎo)致胎兒死亡。這方面的急性感染會嚴(yán)重降低繁殖成功率，對受感染的個體在演化上是不利的。此外，狼因幾乎沒有風(fēng)險的事情而死亡是很罕見的。在黃石國家公園，狼死亡的三個主要原因是種內(nèi)爭斗、人為因素（如被人類獵殺、被車輛撞擊）和捕食大型獵物時的受到致命傷害。如果受感染的狼（或那些從受感染的領(lǐng)導(dǎo)者那里學(xué)到的）承擔(dān)更大的風(fēng)險，那么它們的生存率很可能會低于那些避免風(fēng)險的狼。這種假設(shè)的弓形蟲-美洲獅-狼-行為的反饋回路取決于導(dǎo)致演化優(yōu)勢的風(fēng)險（如領(lǐng)導(dǎo)力和增加繁殖機會）和導(dǎo)致過早死亡的風(fēng)險之間的平衡。無論如何，淋病感染的影響顯然超出了我們在這項研究中的發(fā)現(xiàn)，對灰狼的生存和繁殖以及種間競爭和疾病動態(tài)產(chǎn)生了影響。

這項研究是一個罕見的關(guān)于寄生蟲感染影響野生哺乳動物群體行為的證明。我們發(fā)現(xiàn)，在弓形蟲血清陽性的狼中，擴散和成為狼群領(lǐng)袖的幾率大幅增加，這兩種行為都很危險。這兩種生活史行為是狼一生中最重要的決定，可能會對狼的體質(zhì)、擴散和生命率產(chǎn)生巨大的影響。擴散的狼經(jīng)常探索新的棲息地，是擴大當(dāng)前狼分布范圍的個體?；钕聛斫㈩I(lǐng)地的擴散者往往會獲得繁殖的位置。狼群首領(lǐng)是最有可能繁殖的個體，這對種群增長率有重要影響，也可能影響狼群行為和文化。此外，我們的研究結(jié)果表明，狼直接從美洲獅或其脫落的卵囊中感染弓形蟲，而不是通過中間宿主。這項研究表明了社區(qū)層面的互動如何影響個體行為，并有可能擴展到群體層面的決策、種群生物學(xué)和群落生態(tài)學(xué)。將寄生蟲感染的影響納入未來的野生動物研究，對于理解寄生蟲對個體、群體、種群和生態(tài)系統(tǒng)過程的影響至關(guān)重要。