一本關于講述狼群重返黃石國家公園，以及其引入、研究與管理，討論狼群今日面臨的挑戰(zhàn)的專著。

編者：Douglas W. Smith, Daniel R. Stahler, Daniel?R. MacNulty

上接：

（基本為閱讀時順帶搞的 無太多修正的純機翻，機翻味比較濃，感興趣可以湊活看看）

黃石公園狼的傳染病

當狼被重新引入黃石國家公園時，人們普遍認為生態(tài)系統(tǒng)的最高營養(yǎng)級現(xiàn)在是完整的。這不一定是正確的，因為重新引進的狼是沒有寄生蟲的，因為獸醫(yī)可以使它們沒有寄生蟲。寄生蟲和病原體代表了植物、食草動物和食肉動物之間的額外營養(yǎng)級，黃石公園的狼隨著時間的推移重新獲得了它們的寄生蟲群體。在最初沒有病原體的情況下，在有豐富獵物的情況下，狼的數(shù)量增加。隨著狼分布范圍的擴大，它們與其他食肉動物發(fā)生了互動。這些相互作用導致了犬瘟熱病毒（以下簡稱犬瘟）和疥癬的爆發(fā)，這兩種疾病都與狼的數(shù)量下降有關。馬鹿、野牛、鹿和偶爾出現(xiàn)的嚙齒動物也將絳蟲和線蟲帶入狼群。這些疾病中的一些可以由黃石狼項目監(jiān)測，因為它們的病理是相當明確的。其他疾病，特別是寄生蟲，可能會產(chǎn)生更微妙的影響，研究人員仍在進行研究。在本章中，我們描述了我們對病原體監(jiān)測的主要結(jié)果，這些病原體的引入有足夠的文件證明，可以評估其對種群的影響。從這些研究中得出的一個關鍵點是，食肉動物不是單獨處于營養(yǎng)金字塔的頂端；像所有?"健康?"種群一樣，它們支持一個寄生蟲和病原體的團體，這是一個矛盾但強大的生態(tài)系統(tǒng)健康指數(shù)（Hudson等人，2006）。

所有的病原體都會通過降低宿主的繁殖力或存活率來逐步降低受感染宿主的體能，但病原體還必須克服對其在宿主群體中建立和持續(xù)存在的能力的限制。如果宿主群體太小，病原體的傳播鏈將很快中斷，病原體將在當?shù)叵?。我們期望隨著未接觸過病原體的宿主群體的增加，以及在其重新引入后足夠長的時間之后，更多的病原體和寄生蟲會發(fā)展起來。許多最初定居的病原體是泛化種，從而感染一系列不同的宿主物種。其他病原體，如腸道蠕蟲，有復雜的多階段的生命周期，不同階段需要不同的宿主物種。在黃石公園的研究重點是了解這些病原體是如何在狼群中發(fā)展起來的，它們在種群水平上的影響，以及是什么讓它們持續(xù)存在。

對黃石公園狼群中傳染病的研究始于2005年，在一次特別明顯的犬瘟熱爆發(fā)之后。從那時起，我們對常見的病原體和寄生蟲進行了篩選，并重點研究了我們系統(tǒng)中兩種特別重要的病原體的動態(tài)和影響：犬瘟熱和疥癬。在本章中，我們描述了我們在記錄侵入狼群并持續(xù)存在的寄生蟲和病原體、它們對狼群動態(tài)的影響、以及社會行為和疾病之間的相互作用方面所做的努力。

狼群中病原體和寄生蟲的研究

絕大多數(shù)的病原體和寄生蟲都太小了，無法用肉眼看到，而且感染的癥狀通常過于隱蔽、多變或非特異性，使我們無法直觀地診斷自由活動的野生動物的感染。有一些例外情況，如在已知個體中引起明顯癥狀的疾病，這些疾病是常規(guī)觀察到的；黃石公園的疥癬就是這樣一個棘手的例子，因此我們已經(jīng)檢測到該疾病的許多重要和有趣的影響（Almberg等人，2012，2015）。另外，一種疾病可能會導致突然的、明顯的種群死亡，如1980-1981年皇家島狼的死亡就被認為是由犬細小病毒引起的（Peterson等人，1998；Wilmers等人，2006；但見Mech 2013）。1998年、2005年和2008年，黃石公園北部地區(qū)的幼狼大面積死亡，是確定犬瘟熱可能是原因的關鍵因素（Almberg等人，2009年，2012年）。除了這幾個例子外，檢測疾病的影響變得更加困難。這也許是為什么寄生蟲和病原體在野生動物生態(tài)學領域歷來研究不足和不被重視的原因之一。

我們通常依靠對從活的或死的動物身上收集的樣本進行一系列專門的實驗室測試來確定一個人是否接觸過或積極感染了某種病原體或寄生蟲，而不是目測觀察。在這些專業(yè)測試中，我們主要使用血清學檢測來描述哪些病毒和細菌病原體已經(jīng)存在，并跟蹤它們在空間和時間上的感染模式。血清學檢測測量血液中發(fā)現(xiàn)的病原體特異性抗體，這些抗體是在感染后由免疫系統(tǒng)產(chǎn)生的。作為過去或當前感染的證據(jù)，抗體會長期循環(huán)。我們還通過使用PCR（聚合酶鏈式反應）檢測特定病原體的遺傳物質(zhì)，或通過分離和鑒定特定的寄生蟲，如絳蟲和導致疥癬的螨蟲，來確認活躍或近期的感染。

每年，黃石狼項目都會對狼進行捕捉、無線電追蹤和收集生物樣本，包括血液，作為其長期的種群監(jiān)測工作的一部分。利用血清學檢測和PCR技術，我們對血清中已知的影響犬類宿主的常見病毒病原體進行了篩查，包括犬瘟熱、犬細小病毒2型（parvovirus）、犬皰疹病毒（herpesvirus）和犬腺病毒1型（adenovirus）（Greene 2006；Greene and Appel 2006；Greene and Carmichael 2006；Almberg等人，2009、2010，2012）。犬瘟熱、犬細小病毒和犬腺病毒都能引起發(fā)病和死亡，特別是在幼犬（<1歲）中，犬皰疹病毒能引起胎兒和新生兒的死亡。這些病毒性病原體都不是狼所特有的，大多數(shù)也可以感染郊狼和狐貍，而犬瘟熱甚至可以感染更廣泛的食肉動物物種。事實上，在狼被重新引入之前，黃石公園內(nèi)的郊狼和狐貍都表現(xiàn)出感染細小病毒、犬瘟熱、腺病毒和皰疹病毒的證據(jù)（Gese等人，1997；Almberg等人，2009）。

在重新引入后的第一年內(nèi)，出生在大黃石的狼種群迅速獲得了多種感染。由于最初的狼已經(jīng)接種了疫苗，它們不太可能感染或傳播最常見的犬科動物病毒病原體；最可能的后續(xù)感染源是郊狼、狐貍和生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)的其他食肉動物（Gese等人，1997；Almberg等人，2009）。到1997年，100%的抽樣狼對細小病毒檢測呈陽性，61%對腺病毒檢測呈陽性，63%對皰疹病毒檢測呈陽性（盡管少數(shù)創(chuàng)始狼在釋放時對皰疹病毒血清學檢測呈陽性）。這些病毒在狼群中的迅速傳播表明，新引進的種群往往極易受到傳染病的影響。這也使得我們無法追蹤這些病毒是在哪里以及如何進入狼群的。有可能的是，存在多個溢出事件。犬瘟熱感染多種食肉動物宿主，包括郊狼、狐貍、浣熊、臭鼬、獾、鼬、灰熊和美洲黑熊以及美洲獅，所有這些都是潛在的傳染源。

細小病毒毒通過與糞便或鼻腔排泄物的直接接觸傳播，它可以在宿主體外存活長達6個月。病毒散發(fā)（即在被感染的宿主的身體排泄物、分泌物、病變等中存在病毒）在最初感染細小病毒后持續(xù)長達30天（Barker?和?Parrish 2001）。這三個特征使得細小病毒在黃石公園的狼和郊狼種群中從病毒入侵到現(xiàn)在一直持續(xù)存在。腺病毒通過直接接觸鼻腔分泌物和尿液或糞便傳播，但在宿主體外的壽命不長。病毒散發(fā)持續(xù)約8天，但當宿主有慢性感染時，偶爾會持續(xù)6-9個月(Woods 2011; Greene 2006)。皰疹病毒可以在出生時和通過接觸鼻腔、口腔或生殖器的分泌物從母親傳染給后代。皰疹病毒是一種終身的慢性感染，其宿主在壓力或免疫抑制期間會散發(fā)病毒（Greene and Carmichael 2006）。犬瘟熱是通過直接接觸呼吸道分泌物傳播的。它具有高度的傳染性，造成年輕動物的高死亡率，但那些在感染后存活的動物會獲得終身免疫力(Greene and Appel 2006)。據(jù)我們所知，1995年至1998年期間，犬類協(xié)會沒有發(fā)生犬瘟熱。?

從重新引入到現(xiàn)在，至少有70%的狼種群接觸過這四種病毒中的三種（細小病毒、皰疹病毒和腺病毒）。黃石國家公園的某只狼是否會被感染，取決于它的年齡、整體健康狀況、狼群的領地位置以及公園內(nèi)其他狼的疾病狀況。一般來說，年長的狼更有可能被某種寄生蟲或病原體感染，因為它們接觸這種病原體的時間更長。此外，黃石公園北部地區(qū)的狼群往往比北部地區(qū)以外的狼群經(jīng)歷更嚴重的疾病爆發(fā)后果，可能是因為更高的狼群密度導致更高的感染率（Almberg等人，2009）。

我們告誡不要用種群的平均流行率來推斷疾病動態(tài)，因為這些平均數(shù)掩蓋了強烈的年度波動。例如，犬瘟熱的平均流行率很低(37%)，但在某些年份，似乎幾乎所有的幼年個體都會接觸到，而在其他年份，幾乎沒有幼年個體接觸到(Almberg等人，2009)。幼狼是近期傳播事件的一個有用指標。利用狼的年齡和血清學數(shù)據(jù)，我們可以推斷出犬瘟熱傳播的時間動態(tài)（圖9.1）。當我們對各年進行平均時，這些動態(tài)變化就會消失。像犬瘟熱這樣的病原體是流行性的（即爆發(fā)時間短但范圍廣），通常會造成高死亡率或誘發(fā)強免疫力。地方性病原體（即經(jīng)常影響種群的病因）可能會在種群中以更穩(wěn)定的水平持續(xù)存在，因為它們不會殺死宿主或誘發(fā)強的免疫力。在黃石公園狼種群中，我們將犬瘟熱歸類為流行病，將細小病毒、皰疹病毒和腺病毒歸類為地方病。幾乎所有的狼都表現(xiàn)出對細小病毒、皰疹病毒和腺病毒的接觸，這使得我們幾乎不可能發(fā)現(xiàn)這些病毒對這個狼群的影響（Almberg等人，2009）。因此，我們選擇將最初的研究重點放在犬瘟熱上，我們發(fā)現(xiàn)犬瘟熱對種群水平有很強的影響，盡管時間不長（Almberg等人，2009，2010）。

黃石狼體內(nèi)的病毒與全球其他狼群中的病毒相似，但這些病毒的動態(tài)變化卻非常大。蘇必利爾國家森林、大明尼蘇達和威斯康星州的狼表現(xiàn)出與黃石狼驚人不同的細小病毒流行模式。這些種群的研究人員將幼崽存活率的顯著下降歸因于細小病毒的爆發(fā)，而我們發(fā)現(xiàn)，在黃石公園，犬瘟熱對幼崽存活率的影響更大（Mech和Goyal，1993；Wydeven等，1995；Mech等，2008）。有趣的是，在明尼蘇達州，細小病毒的動態(tài)變化已經(jīng)從流行性轉(zhuǎn)變?yōu)榈胤叫裕∕ech和Goyal 1993；Mech等人，2008）。其他狼種群表現(xiàn)出比黃石公園低得多的細小病毒流行率，包括阿拉斯加（35%，Zarnke等人，2004），蒙大拿州西北部（65%，Johnson等人，1994），西班牙（62%，Sobrino等人，2008），和葡萄牙（32%，Santos等人，2009）。

不同種群的犬瘟熱模式比較一致（阿拉斯加：10%，Zarnke等人，2004；蒙大拿州西北部：29%，Johnson等人，1994；明尼蘇達。19%，Carstensen等人，2017；西班牙：24%，Sobrino等人，2008；葡萄牙：11%，Santos等人，2009）。加拿大落基山脈和馬尼托巴省騎山國家公園的狼群顯示出與黃石公園狼群相似的細小病毒（分別為95%和100%）和犬瘟熱（分別為24%和44%）的血清流行率（Stronen等人，2011；Nelson等人，2012）。與黃石國家公園的研究結(jié)果一致，那里的幼狼對犬瘟熱的暴露率比成年狼低，但對細小病毒的暴露率不高（Santos等人，2009；Nelson等人，2012）。

除了這些病毒外，狼還攜帶一系列的腸道寄生蟲。這些感染的后果從良性的到嚴重的有害的都有。例如，棘球絳蟲是一種絳蟲屬動物，需要犬類宿主進行繁殖，并需要有蹄動物宿主進行生長和發(fā)育。狼通過攝取受感染的有蹄類動物的囊性組織獲得這種絳蟲。在狼的胃腸道內(nèi)，幼蟲成熟，絳蟲產(chǎn)卵，通過糞便被帶回生態(tài)系統(tǒng)。一旦有蹄類動物通過被污染的水或植物攝取這些卵，這個循環(huán)就會重復。Foreyt等人(2009)發(fā)現(xiàn)棘球絳蟲在蒙大拿州和愛達荷州的狼種群中很常見。北美的品系，Echinococcus canadensis(原E. granulosus sensu lato)，能夠通過攝取受感染的犬科動物的糞便物質(zhì)，引起人類極為罕見的、相對良性的感染；人們認為它不像在美國西南部的馴養(yǎng)綿羊和狗之間循環(huán)的不同品系引起的人類感染那樣普遍或嚴重(Foreyt et al. 2009)。此外，黃石公園約有18%的狼對一種原生動物寄生蟲檢測呈陽性（通過血清學），其生活史與E. Canadensis非常相似。Neospora caninum。這種寄生蟲已知會導致牲畜的自發(fā)性流產(chǎn)。然而，迄今為止，對這些腸道多宿主寄生蟲在大黃石生態(tài)系統(tǒng)中的流行情況的研究很少。

最后，黃石公園的開放景觀為研究人員提供了一個獨特的機會，可以觀察到導致個體行為或外觀改變的疾病的證據(jù)。例如，犬瘟熱可以導致幼崽的高死亡率、昏睡和感染者的神經(jīng)系統(tǒng)癥狀。通過觀察和計數(shù)幼崽，我們能夠推斷出可能的犬瘟熱爆發(fā)并補充我們的血清學分析。視覺觀察也是疥癬研究的基礎。疥癬是由皮膚螨蟲引起的，導致宿主脫毛。量化已知狼的脫毛比例，使我們能夠研究不同嚴重程度和流行程度的疥癬感染對個體和狼群的影響。

血清學分析、寄生蟲學工作和視覺觀察都為確定疾病在宿主種群中的存在、動態(tài)和后果提供了拼圖。我們將這些結(jié)果作為調(diào)查黃石狼種群疾病問題的基礎。疾病監(jiān)測是我們研究的一個重要組成部分，因為它暴露了狼群中疾病的普遍性，以及它們彼此之間和與黃石公園生態(tài)系統(tǒng)中其他動物的聯(lián)系。

犬瘟熱病毒

1999年，在狼被重新引入的四年后，黃石公園的狼經(jīng)歷了第一年的幼崽增加不足和種群下降。當時，我們懷疑是疾病引起的，由于與之前在皇家島爆發(fā)的小病毒有相似之處，我們推測是細小病毒引起的（Peterson等人，1998）。當2005年發(fā)生類似的衰退時，我們觀察到更多的患病狼和郊狼。幾個被密切監(jiān)測的狼窩有明顯的昏昏欲睡的幼崽，到了夏末，幼狼窩數(shù)迅速減少。我們還看到幾只幼狼的頭部或后腿有神經(jīng)性震顫。當我們在夏末訪問被遺棄的巢穴時，我們發(fā)現(xiàn)幾個幼狼的頭骨上有凹陷的牙釉質(zhì)，這一特征通常與高燒病如犬瘟熱有關。在接下來的捕捉季節(jié)，在幸存的幼崽身上也發(fā)現(xiàn)了類似的受損牙齒（圖9.2）。

這些觀察結(jié)果對推斷犬瘟熱的爆發(fā)至關重要。對于一些急性感染，如犬瘟熱，一個個體可能會被感染，并在幾周內(nèi)死于這種感染。鑒于黃石公園每年只捕獲一次數(shù)量有限的個體，因此，在活動性感染期間捕獲一只狼是比較罕見的。為了使問題進一步復雜化，大多數(shù)血清學血液測試只反映過去的接觸，而不是當前的感染。這使得在生存分析中包括疾病狀態(tài)具有挑戰(zhàn)性。了解哪些個體以及取樣個體中對某種病原體的血清測試呈陽性的比例，可以提供有關接觸時間和程度的信息。例如，幼崽和一歲幼崽的犬瘟熱血清呈陽性，表明在過去兩年內(nèi)接觸過這種疾病。在2005年冬季的例行捕捉中，我們對迄今為止收集的所有血清進行了常見犬科動物病原體的篩查。結(jié)果表明，雖然細小病毒的暴露量在各年都很高，但只有犬瘟熱的暴露量與我們在1999年和2005年觀察到的死亡率一致（見圖9.1）。這一綜合證據(jù)證實了犬瘟疫情的發(fā)生。

犬瘟熱是副黏液病毒科中麻疹病毒屬的一個成員，包括人類麻疹、phocine distemper、鯨類麻疹病毒、牛瘟、小反芻獸瘟以及最近描述的貓科麻疹病毒（Barrett 1999）。麻疹病毒的特點是容易引起周期性的急性疾病和死亡的流行，而且它們往往與終身免疫有關。"犬瘟熱病毒?"有點名不副實（Terio和Craft 2013）；該病毒能夠感染多種食肉動物并引起疾病，包括狗（犬科）、貓（貓科）、鼬（鼬科）、浣熊（浣熊科）、熊（熊科）和海豹（海豹科）家族成員。爆發(fā)通常涉及多個食肉動物宿主物種的感染(Craft et al. 2008; Almberg et al. 2009, 2010)。感染的特征是發(fā)燒、鼻與眼分泌物、呼吸道與胃腸道的癥狀，以及白血球數(shù)量的明顯下降，往往導致對其他繼發(fā)性感染的易感性(Appel and Gillespie 1972)。在某些情況下，感染會擴散到中樞神經(jīng)系統(tǒng)，導致神經(jīng)系統(tǒng)的損害(Beineke等人，2009)。甚至有證據(jù)表明，犬瘟熱感染會導致免疫記憶喪失，這意味著參與對其他病原體的獲得性免疫反應的細胞會?"忘記?"宿主以前的感染（Qeska等人，2014）；這也使宿主更容易受到普遍的循環(huán)感染。受感染的個體在唾液、糞便和尿液中排出犬瘟熱病毒，病毒通過直接接觸或在狹窄的時間窗內(nèi)與受感染的物體或環(huán)境中的表面接觸而傳播。免疫力低下的個體死亡率很高，特別是在幼年個體中。

通過拼湊所有關于狼的犬瘟熱暴露的歷史血清學數(shù)據(jù)，我們確定了1999年、2005年和2008年在黃石公園的三次主要爆發(fā)（以及圖9.1中未顯示的2017年的一次小爆發(fā)）。在大多數(shù)情況下，這些感染似乎在夏季誘發(fā)了幼崽的損失，并在第二年消退，盡管有一些證據(jù)表明少數(shù)感染繼續(xù)存在。在黃石公園的北部地區(qū)，在非爆發(fā)年的5月至12月，幼崽的平均存活率為69%（95%CI=60%-78%，1998-2016）。在犬瘟熱爆發(fā)的年份，幼崽存活率下降到22%（95% CI = 7%-38%）。在全園范圍內(nèi)，在非爆發(fā)年，未接觸的個體的成年（≥1歲）存活率為每年83%（95%CI=56%-94%，1998-2014）。在疫情爆發(fā)年，以前接觸過的成年人的存活率略低，但在統(tǒng)計學上相似（77%的年存活率，95%CI=34%-94%，P=0.54）。在疫情爆發(fā)年，免疫力低下的動物或首次感染犬瘟熱的動物的年存活率下降到60%（95% CI = 17%-87%，P < 0.001）。這些比率可能低估了疾病引起的死亡率，因為它們假定在爆發(fā)年期間，我們記錄的至少有一個血清轉(zhuǎn)換的群體中的每一個個體都被暴露。這些死亡率已經(jīng)轉(zhuǎn)化為種群規(guī)模的下降，最高可達30%。黃石公園狼的存活率在1999年和2005年早期爆發(fā)后的一兩年內(nèi)恢復正常。

犬瘟熱的大部分特性也是人類麻疹的特性，這種病原體對于理解病原體如何在人群中持續(xù)存在是不可或缺的。通過對人類麻疹的密切研究，我們發(fā)現(xiàn)，在一個臨界群體規(guī)模（25萬以上）以上，麻疹會無限期地存在。在這個臨界人口規(guī)模以下，麻疹會定期從人類群體中滅絕（Keeling和Grenfell 1997）。通過對黃石公園狼群的血清學數(shù)據(jù)的仔細檢查，我們發(fā)現(xiàn)在兩次大爆發(fā)之間，狼的犬瘟疫的暴露證據(jù)相對較少。我們自己的一些疾病模擬模型表明，大黃石公園的狼種群可能太小，無法在生態(tài)系統(tǒng)中維持犬瘟熱的發(fā)生（Almberg等人，2010）。有理由相信，在大黃石生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)具有較大凈種群的多個易感宿主物種之間的傳播可以使犬瘟熱在更大的空間范圍內(nèi)持續(xù)存在，也許是大黃石的1-3倍。我們懷疑臨界群體規(guī)模是在空間上運作的。例如，我們推測犬瘟熱在黃石公園周圍的公共和私人土地上的野生和馴養(yǎng)物種內(nèi)循環(huán)；在疫情爆發(fā)的年份，犬瘟熱可能會蔓延到黃石公園，影響狼和公園內(nèi)的其他物種（反之亦然）。隨著新的易感幼狼被帶到種群中，新的疫情爆發(fā)的規(guī)模預計會隨著上次爆發(fā)后的時間而增加。除了這個一般模式，我們目前幾乎沒有能力預測下一次大規(guī)模爆發(fā)的時間（Almberg等人，2010）。

疥癬

2007年1月，黃石狼項目在公園內(nèi)部捕獲了兩個來自莫莉狼群的個體，它們表現(xiàn)出成片的脫毛。這標志著黃石國家公園的狼種群中開始廣泛地侵入疥癬。我們不知道莫莉的狼群是如何或在哪里感染了疥癬病。自2002年以來，蒙大拿州和懷俄明州公園外的狼已被證實患有疥癬，公園東部的幾個狼群（與莫莉狼群有些相鄰）已知在2002年至2008年間被感染（Jimenez等人，2010）。令人驚訝的是，黃石公園的狼從重新引入到被感染花了10多年的時間，因為至少從20世紀初開始，大黃石生態(tài)系統(tǒng)就已經(jīng)存在疥癬。大約在那個時候，蒙大拿州的獸醫(yī)有目的地將疥癬螨蟲引入約200只郊狼身上，并將它們放回野外（Knowles 1914）。希望感染會擴散到更多的犬科動物，以及潛在的其他食肉動物，并造成廣泛的死亡。然而，引入螨蟲的影響遠遠超過了郊狼和狼種群最初的下降。疥癬病在大黃石公園一直作為一種流行病存在；自引入以來，它一直存在于犬類和其他食肉動物的宿主中，盡管有一些規(guī)模較小的爆發(fā)，但造成了毀滅性的后果（Smith和Almberg 2007；Jimenez等人2010；Almberg等人2012）。

疥癬是由微小的螨蟲Sarcoptes scabiei引起的。這些螨蟲折磨著世界上廣泛的哺乳動物物種，包括人類，它們在其中引起?"疥癬"。螨蟲鉆入皮膚，在那里繁殖并以宿主的組織為食。反過來，宿主會產(chǎn)生過敏反應，被螨蟲侵襲的部位會嚴重發(fā)炎和瘙癢。宿主抓撓自己，導致脫毛、皮膚增厚和物理性皮膚損傷，使他們?nèi)菀资艿郊毦蚱渌胃腥?Arlian et al. 1989; Pence and Ueckermann 2002)?。最終，疥癬會導致幼狼和成狼的身體狀況和生長下降，死亡率增加(Pence et al. 1983)。與我們跟蹤的其他感染不同，疥癬引起的癥狀從遠處就可以看到，這使我們可以在一段時間內(nèi)跟蹤個體的感染狀況（圖9.3）。自2007年以來，我們試圖每月對公園內(nèi)所有狼的個體感染嚴重程度進行評分，評分標準是身體脫毛的百分比為1級（1%-5%），2級（6%-50%），或3級（>50%）（Pence等人，1983）。

每個疥癬感染都是獨特的。感染的總時間和每個嚴重程度（1-3級）的持續(xù)時間可能從幾個月到一年多不等。即使是同一狼群中的個別狼，其疥癬感染的表現(xiàn)也有很大差異。其中一些變化可能是由于個體的免疫系統(tǒng)對螨蟲的反應不同而造成的。對圈養(yǎng)動物和野生動物的大量研究表明，一些個體善于抵抗螨蟲，并能完全康復，而另一些動物從未完全清除螨蟲，并遭受慢性感染直至死亡（Pence等人，1983；Arlian，1989）。那些更善于應對他們的感染的動物可能對螨蟲的過敏反應不那么嚴重，對感染的煩躁程度也較低。這似乎與更快、更強烈的免疫反應能更好地抗擊感染的觀點相反，因為對螨蟲過度敏感的動物實際上可能對自己造成不成比例的皮膚損傷。敏感性的變化，加上其他因素，如與其他病原體的合并感染，整體身體狀況，以及宿主和螨蟲的遺傳，可能相互作用，造成我們觀察到的感染嚴重程度和持續(xù)時間的變化。

疥癬感染引起的無毛斑塊是宿主熱量損失的一個巨大來源；我們最近量化了這種熱量損失和疾病的后續(xù)后果（Cross等人，2016）（圖9.4）?；加袊乐亟臧_感染的狼，在黃石公園的一個典型的冬夜，身體熱量損失增加65%-78%。有趣的是，風速對個體熱量損失的作用比空氣溫度本身更大。事實上，風的影響是如此深刻，以至于我們預測大黃石的疥癬狼可能比阿拉斯加費爾班克斯的狼平均損失更多的熱量。這些熱量大部分是通過前腿和后腿流失的（見圖9.4A）。熱量損失直接轉(zhuǎn)化為能量損失，從而增加了感染狼的熱量需求。我們估計，嚴重感染的狼每天需要多攝入大約1700千卡的熱量來滿足它們的能量需求；這相當于狼群在冬季多消耗了12頭成年雌性馬鹿，假設20%的狼種群中度感染了疥癬。

為了抵消這種能量需求的增加，感染疥癬的狼減少了它們的日常運動（Cross等人，2016）。與健康的狼相比，患有1級疥癬的狼每天少移動1.5公里，2級狼每天少移動1.8公里，3級狼每天少移動6.5公里。此外，一只3級狼（625F）改變了它的運動時間，從黎明和黃昏改為白天，可能是為了利用白天較暖的溫度。我們觀察到感染了疥癬的狼在地熱區(qū)附近休息，也許是為了再次減輕熱量損失。

自最初的莫莉狼群感染以來，疥癬已經(jīng)感染了許多狼群，但還沒有到達黃石公園的一些更偏遠的狼群（圖9.5）。螨蟲在狼與狼之間傳播，也可能在郊狼、狼之間傳播，可能還有狐貍。根據(jù)環(huán)境的溫度和相對濕度，它們也可以在宿主身上存活數(shù)天至數(shù)周（Arlian等人，1989），這意味著臥息地、獸尸所在地和洞穴也是潛在的感染源。研究發(fā)現(xiàn)，一個狼群被感染的風險，與最近的受感染的鄰近狼群的距離和領土重疊的百分比有關(Almberg等人, 2012)。這種相關性最初轉(zhuǎn)化為疥癬在黃石公園北部地區(qū)內(nèi)的狼群中更有效的入侵（見圖9.5）。

我們一直看到黃石公園北部的狼群密度高于公園內(nèi)部的狼群。經(jīng)常有人提出，狼的最佳棲息地是擁有最多可用獵物的地方（Keith 1983; Mech and Boitani 2003a）。雖然北部地區(qū)確實比內(nèi)陸地區(qū)有更多的全年馬鹿資源，但北部地區(qū)也經(jīng)歷了更嚴重的疾病后果。從1998年到2010年，北部地區(qū)的狼群在種群增長率上的變化是內(nèi)地狼群的2.75倍，這主要是由于疥癬和犬瘟熱的負面影響（Almberg等人，2012）。目前，我們看到北部地區(qū)和內(nèi)陸地區(qū)的狼群數(shù)量都比較穩(wěn)定，但北部地區(qū)的增長率仍然是1.5倍的變化。雖然內(nèi)陸狼經(jīng)歷了犬瘟熱和疥癬的感染，但患病率往往較低，可能是由于狼的密度較低，傳播效果較差。

作為疾病生態(tài)學家，我們想知道疾病在棲息地質(zhì)量和種群調(diào)節(jié)方面的重要性。我們應該注意到，黃石狼的種群主要是由種內(nèi)攻擊性調(diào)節(jié)的（Cubaynes等人，2014），特別是在北部地區(qū)，狼群領地的重疊度更高。雖然北部地區(qū)可能對狼有吸引力，因為有更大的獵物基礎和更多的潛在配偶，但它們更有可能遭受疾病和攻擊，這使得北部地區(qū)成為一個不太可預測和更危險的棲息地。與塞倫蓋蒂獅子一樣，密度可能并不總是狼棲息地質(zhì)量的最佳指標（Mosser等人，2009）。雖然我們沒有證據(jù)表明疾病在改變狼群的空間結(jié)構(gòu)方面起著主要作用（Brandell等人，2020），但疾病影響個體的社會行為和決策是可信的，這是未來研究的一個領域。

疥癬可能會在黃石公園的狼群中持續(xù)存在到未來。在最初的破壞性爆發(fā)之后，我們現(xiàn)在認為疥癬在公園內(nèi)是流行性的。疥癬會導致慢性感染，可以引起再感染（即誘發(fā)很少的保護性免疫），并且可以感染多個物種，這些事實都有助于其長期存在的能力，即使只是在低水平。在所有的可能性中，疥癬將在未來很長時間內(nèi)仍然是大黃石生態(tài)系統(tǒng)的一部分。對這種疾病的研究為我們提供了關于疾病入侵、空間動態(tài)、棲息地質(zhì)量和宿主-寄生蟲相互作用的洞察力，無疑將繼續(xù)為狼及其寄生蟲的生物學和生態(tài)學提供新的見解。

社會性和疾病

對狼的社會系統(tǒng)的研究一直是黃石公園工作的一個核心組成部分。社會生活有多種成本和效益，這適用于病原體的暴露和易感性（Nunn等人，2015；Brandell等人，即將出版）。社會群體為病原體的傳播提供了一個特殊的挑戰(zhàn)：在一個群體內(nèi)，疾病傳播可以相當迅速，特別是當個體花大量時間相互交流時，但群體之間的傳播會比較慢，特別是當這些群體積極避免彼此的時候（Sah等人，2017）。對黃石公園狼群的研究為宿主的社會系統(tǒng)與病原體的動態(tài)和影響之間的相互作用提供了重要的見解。那里的研究集中在這些問題的兩個方面：（1）宿主的社會組織如何制約或促進不同病原體的傳播？(2)?病原體的影響是否被宿主的社會行為所改變？

不同的病原體對宿主的社會組織有不同的反應。對于社會群體生活的物種，社會群體內(nèi)的高接觸率通常轉(zhuǎn)化為較高的傳播率和直接傳播的感染率。這當然與我們在黃石公園觀察到的犬瘟熱和疥癬是一致的，在那里我們往往看到狼群內(nèi)的接觸模式比狼群之間的變化要小。然而，感染性的持續(xù)時間、每次接觸的傳染性以及社會群體相互接觸的頻率相互作用，決定了病原體在社會群體中傳播的效率，并影響個體被感染的風險（Cross等人，2005；Sah等人，2017）。例如，犬瘟熱會導致相對短暫的感染，因此狼群之間的傳播必須在受感染狼群的所有成員清除感染之前發(fā)生。如果群體間接觸很少，那么犬瘟熱就不容易傳播。然而，犬瘟熱的優(yōu)點是傳染性極強，能夠感染多個物種，這可能有助于它在狼群中的移動。相比之下，疥癬的傳染性相對較低，但它引起的慢性感染提供了一個較長的時間，在這期間，狼群之間的傳播可能發(fā)生。

一個正在進行的研究領域是人口規(guī)模和結(jié)構(gòu)如何影響疾病在大黃石狼群中的傳播。對于狼來說，結(jié)構(gòu)化種群的后果表現(xiàn)為整個黃石公園的狼群感染的變化。異質(zhì)性的接觸是由領地的空間重疊、擴散率、攻擊性互動的數(shù)量以及其他直接接觸方式的頻率等方面的差異決定。由此產(chǎn)生的接觸網(wǎng)絡會因如何定義?"接觸?"而不同。這種網(wǎng)絡方法創(chuàng)造了觀察疾病傳播的有趣方式，因為傳播可能只通過某些類型的接觸發(fā)生。

狼群生活是有原因的：它們的合作性社會行為使得群體生活比單體生活更有利可圖。群體生活在幼崽飼養(yǎng)、捕獵、保衛(wèi)領地方面提供了好處（MacNulty等人，2012，2014；Stahler等人，2013；Cassidy等人，2015；Smith等人，2015），并保護獵物免受食腐動物的傷害（Wilmers等人，2003a；Vucetich等人，2004）。這促使我們問，群體生活是否也通過減少疾病對個體的影響，為患病的群體成員提供好處？

無論是健康狼還是疥癬狼，個體的生存機會都會隨著狼群大小而增加，但這種影響的大小對疥癬狼來說要大得多（Almberg等人，2015）（圖9.6）。當健康的狼群配偶多于受感染的狼群配偶時，狼群規(guī)模對生存的積極影響被放大了。這意味著受感染的群體配偶對受感染個體的好處不如健康的群體配偶，但仍比沒有群體配偶好。這也意味著較小的群體比一般規(guī)模的群體情況更差，因為它們能出現(xiàn)的健康個體的數(shù)量有限。無論怎樣，獨居的疥癬狼的生存機會是最差的：它們的死亡風險比獨居的健康狼高五倍。雖然死亡的近因是多種多樣的，主要包括其他狼的攻擊或人為原因（管理行動、狩獵或車輛碰撞；Smith等人，2010），但疥癬似乎是一個易感因素。

讓感染疥癬的狼在狼群中更好地生存的機制尚不清楚，但我們可以做出許多合理的預測。在狼群中擁有更多健康的狼可能會使捕獵的成功率更高（MacNulty等人，2014），更好的領土防御（Cassidy等人，2015），甚至能夠通過蜷縮在一起保持溫暖。疥癬狼的群體伙伴可能不能像它們的健康伙伴那樣發(fā)揮這些功能，這可能是它們?yōu)楦腥菊咛峁┑纳胬孑^少的原因。未來的工作可能會開始揭開這些模式背后的確切機制。

黃石公園的狼提供了繼續(xù)研究社會結(jié)構(gòu)如何影響該種群疾病的機會。我們的研究表明，社會行為對理解疾病動態(tài)的重要性，以及疾病對社會生活演化的潛在影響。社會組織和種群密度肯定會影響疾病的傳播和持久性，正如我們在黃石公園看到的犬瘟熱和疥癬。此外，群體生活似乎提供了抵消感染的一些不利后果的機會，正如我們對疥癬所證明的那樣?；疾』蚴軅睦侨夯锇樗@得的健康益處可能影響了狼群的群體生活和合作行為的演化。

結(jié)語和未來方向

與捕食者-獵物動力學、行為學和遺傳學等方面相比，疾病的影響在以前的狼學著作中沒有突出的表現(xiàn)。我們認為這是由于記錄疾病影響所帶來的許多后勤方面的挑戰(zhàn)，而不是因為疾病在狼的生態(tài)學中扮演著一個小角色。盡管對它們的研究并非沒有挑戰(zhàn)，但捕食和社會互動是可觀察到的事件，而疾病傳播則不是。在10年的研究中，我們利用多種疾病檢測和分析方法，揭示了傳染病是如何進入黃石公園狼群的，它們隨后是如何在狼群中傳播的，以及這些疾病在個體、狼群和種群層面的后果。然而，狼并不是單獨存在于大黃石生態(tài)系統(tǒng)中。事實上，它們在生態(tài)系統(tǒng)的運作中起著至關重要的作用，因此，它們所感染的疾病的影響可能會在食物網(wǎng)中滲透開來。此外，疾病發(fā)生在所有的野生動物種群中，包括狼的主要獵物物種—馬鹿。在這里，我們討論了未來的研究前景，這些研究將建立在我們目前對疾病過程和營養(yǎng)相互作用的理解之上，以創(chuàng)建一個更完整的食物網(wǎng)動態(tài)圖。

大量的注意力集中在試圖了解狼的重新引入是否產(chǎn)生了營養(yǎng)級聯(lián)，導致樹木的相對豐度增加，如柳樹和楊樹，這些樹木是馬鹿和野牛喜歡的食物（見本卷第15章）。在許多方面，不斷擴大的狼群的病原體定植是另一種形式的營養(yǎng)級聯(lián)—狼的多度在每次犬瘟熱爆發(fā)時都會暫時下降，而且隨著疥癬在狼群中的確立，狼群和狼群規(guī)模持續(xù)減少，盡管目前還不知道這在多大程度上是由于疾病而不是馬鹿數(shù)量的減少。雖然近年來北部地區(qū)馬鹿的多度有上升的趨勢（Tallian等人，2017b），但目前還不清楚迄今為止觀察到的病原體引起的狼群下降的程度和持續(xù)時間是否足以影響馬鹿種群統(tǒng)計學或其他營養(yǎng)級的變化。?

狼可能有助于一種更微妙的營養(yǎng)級聯(lián)形式。慢性消耗性疾?。–WD）正在通過接近黃石公園邊界的騾鹿、白尾鹿和馬鹿種群緩慢而穩(wěn)定地傳播（Wilkinson 2017）。這種朊病毒疾病在狩獵和野生動物愛好者群體中引起了相當大的關注，因為據(jù)預測，它將對鹿和馬鹿群產(chǎn)生毀滅性的影響。犬科動物對CWD有抵抗力，所以食用受感染的獵物被認為不會導致它們被感染。因此，狼可以在阻止或至少減緩CWD的傳播和影響方面發(fā)揮潛在的有價值的作用--一種被稱為?"健康群體假說?"的想法（Hudson等人，1992；Packer等人，2003）。如果狼在CWD感染的早期階段選擇性地捕食鹿或馬鹿，就會出現(xiàn)這種情況，這很可能是因為CWD的癥狀正是像狼這樣的選擇性捕食者在沖向鹿群或馬鹿并決定哪些個體將是最容易的獵物時發(fā)現(xiàn)的線索類型。受感染的鹿比未受感染的鹿更有可能被美洲獅殺死（Miller等人，2008年），理論工作表明，狼在選擇受感染的獵物方面應該更有效率（Wild等人，2011年）。這樣一來，具有諷刺意味的是，狼可能會使獵人受益，而獵人在某些情況下已經(jīng)游說將其清除。評估狼是否能夠減緩CWD的傳播的唯一方法是監(jiān)測其在懷俄明州、愛達荷州和蒙大拿州有狼和無狼地區(qū)的傳播。由于CWD的動態(tài)變化緩慢，所獲得的數(shù)據(jù)可能需要數(shù)十年才能進行有意義的評估。

因此，無論是頂級食肉動物還是其主要獵物物種的傳染病，都是食物網(wǎng)動態(tài)的一個組成部分。獵物的疾病可能使這些個體更容易被狼捕食，而狼的疾病可能使它們的捕食效率降低，要么減少它們的數(shù)量，要么改變它們的行為。在這個意義上，盡管寄生蟲和病原體通常不顯眼，但它們可能構(gòu)成生態(tài)系統(tǒng)中最具影響力的營養(yǎng)級。

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特邀文章：為什么黃石公園的狼很重要？一個歐洲人的視角

Olof Liberg

黃石國家公園!?我想這個名字喚起了美國人和歐洲人，可能是全世界對自然有一點興趣的人，對桀驁不馴的荒野和野生動物的共同聯(lián)想。它已成為我們努力保護自然界至少一些原始美感的主要象征。當尤利西斯-格蘭特總統(tǒng)在1872年簽署黃石國家公園保護法時，這與當時人們對自然的看法截然不同，而且在西方基督教文化的歷史上也是如此。大自然是被利用和開發(fā)的；它本身沒有價值。大自然必須被馴服，"原始?"荒野被視為無用、丑陋和危險，甚至是邪惡的東西。黃石國家公園不僅是世界上第一個國家公園；它的建立是一個早期的信號，即以新的方式來看待自然。印第安部落和美國軍隊之間的戰(zhàn)爭仍在公園內(nèi)和周圍進行，這一事實可能最能說明問題。克羅族、蘇族、夏延族、阿拉帕霍族、內(nèi)茲佩爾塞族和布萊克菲特族仍然在高平原上游蕩，追求他們傳統(tǒng)的游牧野牛狩獵生活，并為他們的生存與不斷擴張的?"文明?"而戰(zhàn)。還有幾年時間，瘋馬和坐牛在離公園邊界不遠的小比格恩贏得了他們的勝利，這場戰(zhàn)斗標志著美國西部偉大的馬文化開始結(jié)束。

即使保護黃石公園地區(qū)的主要原因是保護景觀和其獨特的地質(zhì)，但公園的野生動物很快就成為吸引游客的重要因素。黃石公園是美國唯一一個純種平原野牛的野生種群在大屠殺中幸存下來的地方，大屠殺幾乎消滅了這個曾經(jīng)如此眾多的巨獸。在歐洲人到來之前，野牛的數(shù)量在4000萬到6000萬之間，是平原上所有騎兵部落的物質(zhì)基礎。白人在19世紀后半期的短短幾十年里成功地滅絕了這個巨大的群體。唯一的幸存者是在黃石公園的鵜鶘谷過冬的約20頭野牛。此時，公園里仍有狼群。但通常情況下，新近覺醒的對保護野生動物的重要性的認識并不包括狼。甚至在黃石公園也沒有。當野牛群開始在公園里恢復并茁壯成長時，狼卻繼續(xù)受到迫害，最后被滅絕。狼在公園里的最后一次繁殖記錄是在1923年。在一個國家公園里，不是任何公園，而是?"黃石國家公園"！有意和蓄意地滅絕一種本土大型食肉動物。在那些日子里，很難想象有什么能更有力地說明狼的不良形象。然而，并不是只有美國人有這樣的偏見。我自己的國家，瑞典，也沒有好到哪里去。在新興的自然保護意識的影響下，棕熊于1905年受到保護，猞猁于1928年受到保護。但對狼卻沒有任何憐憫。我們一直到1964年都在為被殺的狼支付賞金，甚至在我們北方的大型亞北極公園也是如此，這些公園的創(chuàng)建靈感來自于北美的公園，特別是黃石公園。

但幸運的是，這并不是黃石公園狼群故事的終結(jié)。70年后，在一群熱心人的幫助下，它們被帶了回來。我相信，這是我們可以從黃石公園狼群身上學到的最重要的一課：盡管有大量的阻力反對這一行動，但還是有可能將這一有爭議的物種重新引入到屬于它的地區(qū)。

在使黃石公園狼群變得重要的許多其他方面中，我將在這里提到我認為特別有價值的四個方面。首先是它們給我們提供了研究陸生生態(tài)系統(tǒng)中營養(yǎng)級聯(lián)的機會（到目前為止，幾乎所有關于營養(yǎng)級聯(lián)的證據(jù)都來自海洋系統(tǒng)）。營養(yǎng)級聯(lián)這一術語指的是許多頂級捕食者對其環(huán)境產(chǎn)生的深遠影響，通過它們對大型食草動物和其他捕食者的影響為媒介，造成?"級聯(lián)?"或連鎖反應，通過生態(tài)系統(tǒng)中的營養(yǎng)級進行影響。這個過程在黃石公園到底是怎樣的，目前還不清楚，而且爭論激烈，但黃石公園無疑是研究它的最佳場所。在歐洲，我們也有狼群在長期缺席后回歸的地區(qū)，但它們被人類活動如林業(yè)、狩獵、農(nóng)業(yè)和畜牧業(yè)密集管理和改造。狼的影響淹沒在人類的巨大影響中。我們沒有任何地方有像黃石公園那樣大的原始區(qū)域，這是研究生態(tài)系統(tǒng)影響的一個重要前提條件。

黃石公園的另一個對狼的研究有利的特點是景觀的開放性。在歐洲和北美，大多數(shù)狼的研究區(qū)域都是森林密布的，這使得直接觀察狼的行為很困難甚至不可能。相反，黃石公園提供了大量的機會來長時間觀察狼，極大地增加了我們對狼的捕獵行為和社會生活的了解。前段時間，當我被邀請去做一個關于狼的演講時，組織者希望我不要太過學術化，而要嘗試將我的演講戲劇化一些。為了增加我對狼的社會生活的描述，我使用了?"灰姑娘狼?"的感人故事，42號狼，摘自Doug Smith和Gary Ferguson的《狼的十年》。如果沒有對黃石公園的野狼進行直觀研究的能力，這個故事將永遠不會被講述。世界上沒有其他地區(qū)可以保證向公眾提供野生狼的視覺觀察。我自己可以證明這一點。在騎馬穿越黃石公園中部的三天時間里（由道格-史密斯主持），我看到的狼比我在斯堪的納維亞半島作為狼學家的整個職業(yè)生涯中看到的狼還要多（也就是說，沒有無線電發(fā)射器或直升機的幫助）。

狼生態(tài)學的第三個方面，黃石公園提供了完美的研究條件，即在一個多捕食者、多獵物的系統(tǒng)中捕食者與獵物的相互作用（如競爭、干擾、獵物轉(zhuǎn)換）。黃石公園有一個特別多樣化的大型食肉動物-大型獵物群落，有狼、兩種熊、美洲獅、加拿大猞猁和狼獾，還有相應的豐富的有蹄類獵物，有駝鹿、馬鹿、兩種鹿、叉角羚和美洲野牛。在斯堪的納維亞半島，我們有一個類似但更簡單的系統(tǒng)，有狼、棕熊、歐亞猞猁和狼獾，有駝鹿、狍、赤鹿和野豬作為獵物。斯堪的納維亞系統(tǒng)的多樣性較少，但最大的區(qū)別是人類對我們系統(tǒng)的影響，這為這兩個系統(tǒng)提供了有趣的比較。

最后，我認為，黃石公園的狼群研究對于理解遺傳學在物種保護中的作用極為重要。像歐洲的許多狼群一樣，黃石公園內(nèi)和周圍的狼群是由相對較少的個體建立的。然而，比起其他種群，如斯堪的納維亞半島或皇家島的種群，有更多的創(chuàng)始狼具有更廣泛的遺傳多樣性，在那里，遺傳健康一直是個問題。正如我們在斯堪的納維亞半島所做的那樣，黃石公園的科學家們對其研究群體中個體之間的遺傳關系有很好的記錄，包括其所有創(chuàng)始人的DNA資料。我們期待著繼續(xù)交流發(fā)現(xiàn)，包括一個狼種群需要與其他種群進行多少遺傳交流才能保持長期的生存能力。另外，聯(lián)系到我的第一點，黃石公園已經(jīng)證明，在極端情況下，如果與其他種群的自然聯(lián)系過于零散，無法維持一個種群的遺傳健康，我們有一個終極工具可以把握：人工轉(zhuǎn)移狼群。

但是，從黃石公園學到的最有用的經(jīng)驗是，狼是如何被帶回來的，而且這是有可能的。漢克-費舍爾在1995年出版的《狼的戰(zhàn)爭》一書是對這一努力及其最終成功的出色記錄，我強烈推薦。費舍爾本人和其他許多人一起在這個恢復項目中發(fā)揮了重要作用。向你們致敬，勇敢而開明的男女們，是你們讓這一切成為現(xiàn)實。謝謝你們!

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