前言

2022年5月，歐易/鹿明生物合作客戶甘肅省農(nóng)業(yè)科學(xué)院程鴻團(tuán)隊(duì)和中國(guó)農(nóng)業(yè)大學(xué)林濤團(tuán)隊(duì)在Frontiers in Plant Science期刊發(fā)表的題為 “Identification of Key Gene Networks Controlling Soluble Sugar and Organic Acid Metabolism During Oriental Melon Fruit Development by Integrated Analysis of Metabolic and Transcriptomic Analyses”的研究成果，采用非靶代謝組學(xué)和轉(zhuǎn)錄組研究方法，發(fā)現(xiàn)了蔗糖、D-葡萄糖、棉子糖的高積累以及相對(duì)較低的檸檬酸和蘋果酸可能有助于東方甜瓜“甜寶”的甜味。

“小翠瓜”品種促進(jìn)葡萄糖和果糖轉(zhuǎn)化為下游過程（如糖酵解）的中間化合物。三羧酸 (TCA) 循環(huán)增強(qiáng)，從而導(dǎo)致可溶性糖和有機(jī)酸的差異積累，最終導(dǎo)致兩個(gè)東方甜瓜品種之間的味道差異。為進(jìn)一步探索甜瓜中可溶性糖和有機(jī)酸的代謝機(jī)制提供了重要信息。

中文標(biāo)題：通過代謝和轉(zhuǎn)錄組分析的綜合分析鑒定控制東方甜瓜果實(shí)發(fā)育過程中可溶性糖和有機(jī)酸代謝的關(guān)鍵基因網(wǎng)絡(luò)

研究對(duì)象：甜瓜

發(fā)表期刊：Front. Plant Sci.

影響因子：5.753

發(fā)表時(shí)間：2022 年5月12日

合作單位 : 甘肅省農(nóng)業(yè)科學(xué)院蔬菜研究所，中國(guó)農(nóng)業(yè)大學(xué)園藝學(xué)院

運(yùn)用生物技術(shù)：非靶向代謝組學(xué)（由鹿明生物提供技術(shù)支持）、轉(zhuǎn)錄組學(xué)（由歐易生物提供技術(shù)支持）

研究背景

東方甜瓜 ( Cucumis melo var. acidulus ) 屬于葫蘆科，是一種甜而芳香的甜瓜，在世界范圍內(nèi)廣受歡迎。由于缺乏儲(chǔ)存的淀粉儲(chǔ)備，甜瓜果實(shí)在發(fā)育過程中需要同時(shí)供應(yīng)來自葉子的光同化物來積累糖分。因此，東方瓜是研究光同化物動(dòng)態(tài)變化的有吸引力的模型。甜度是甜瓜感官質(zhì)量評(píng)估中的一個(gè)重要特征，由果實(shí)的代謝物組成決定，例如糖和有機(jī)酸。在甜瓜中，蔗糖是決定果實(shí)品質(zhì)的主要成分；此外，糖與有機(jī)酸的比例對(duì)水果品質(zhì)有顯著影響。迄今為止，已經(jīng)使用轉(zhuǎn)錄組測(cè)序、基因組工具和功能分析對(duì)甜瓜中的蔗糖和有機(jī)酸積累進(jìn)行了各種研究，其中大多數(shù)只關(guān)注少數(shù)酶活性。因此，針對(duì)甜瓜果實(shí)糖份和有機(jī)酸相關(guān)的代謝和分子機(jī)制的系統(tǒng)研究具有重要意義。

近年來，基于多功能“組學(xué)”方法的綜合分析為識(shí)別基因網(wǎng)絡(luò)及其在生命系統(tǒng)中的調(diào)控機(jī)制提供了一種有效的手段。特別是轉(zhuǎn)錄組和代謝組的聯(lián)合分析已被廣泛用于識(shí)別控制植物果實(shí)中糖和有機(jī)酸積累的信號(hào)通路和機(jī)制。然而，這些綜合研究闡明了控制糖分的關(guān)鍵基因網(wǎng)絡(luò)香瓜果實(shí)中缺乏有機(jī)酸調(diào)節(jié)。對(duì)比品種的比較分析為鑒定控制果實(shí)品質(zhì)的重要性狀提供了一種有前景的方法。

在本研究中，通過全面的轉(zhuǎn)錄組分析和代謝物分析，作者發(fā)現(xiàn)東方甜瓜品種'甜寶'（A）的果實(shí)含糖量高，'小翠瓜'（B）的果實(shí)含糖量低，并同時(shí)在不同的發(fā)展階段進(jìn)行了比較。研究有助于闡明與甜瓜中糖和有機(jī)酸代謝相關(guān)的基因的動(dòng)態(tài)和差異表達(dá)。

研究思路

研究結(jié)果

兩個(gè)東方甜瓜品種不同成熟期果實(shí)的總可溶性固形物和總酸

在三個(gè)成熟階段收獲兩個(gè)東方甜瓜品種的果實(shí)，以研究果實(shí)中總可溶性固體（TSS）和總酸的變化（圖1A）。隨著果實(shí)發(fā)育，A、B品種的TSS持續(xù)積累，在S3到達(dá)峰值。[S1，開花后7天第一階段（DAA）；S2，13 DAA；和 S3, 25 DAA]，但 A 的每個(gè)階段的 TSS 水平顯著高于 B （圖1B）。此外，A果實(shí)不同發(fā)育階段的總酸沒有顯著差異，而隨著B果實(shí)的成熟，總酸明顯增加（圖1C）。TSS 和總酸的差異解釋了這兩個(gè)品種的天然甜度之間的差異。

圖1 | 兩個(gè)甜瓜果實(shí)在連續(xù)成熟階段的變化。

a)香瓜品種A、B不同發(fā)育階段果實(shí)圖片，果實(shí)樣品采集階段分別為S1（7 DAA）、S2（13 DAA）和S3（25 DAA）。

b)三個(gè)成熟階段果實(shí)中的 TSS。

c)三個(gè)成熟階段果實(shí)中的總酸。值是平均值 ± 標(biāo)準(zhǔn)誤差 (SE) ( n = 3)，條形表示 SE。列之間的顯著差異用不同的字母表示（p < 0.05）。

代謝物分析和代謝物差異積累

對(duì)于代謝物分析，作者對(duì)非靶代謝組學(xué)測(cè)定，共檢測(cè)到 4,346 種代謝物。根據(jù)所有檢測(cè)到的代謝物的投影中變量重要性（VIP）> 1和p <0.05的篩選標(biāo)準(zhǔn)，在不同的比較組中共研究了961種差異累積代謝物（DAM）（表1）。在 A 果實(shí) (AF) 與 B 果實(shí) (BF) 的相同成熟階段，發(fā)現(xiàn) S3 的 DAM 比 S1 和 S2 更豐富，這意味著 DAM 的主要變化發(fā)生在 S3。隨后，利用京都基因和基因組百科全書（KEGG）富集分析進(jìn)一步了解與兩個(gè)東方甜瓜品種相關(guān)的生物學(xué)機(jī)制。其中，參與蔗糖和有機(jī)酸代謝的代謝物在果實(shí)中的積累差異更大，包括“半乳糖代謝”、“磷酸戊糖途徑”、“果糖和甘露糖代謝”、“亞油酸代謝”和“花生四烯酸”。

表1 | 兩個(gè)甜瓜品種 A 和 B 果實(shí)中差異積累代謝物的比較

進(jìn)一步選擇水果中任一對(duì)照組中倍數(shù)變化（FC）值≥2且FC≤0.5的差異豐度糖代謝物，并在熱圖中顯示其變化模式（圖2）。正如預(yù)期的那樣，大多數(shù)糖代謝物從 AFS2 開始呈上升趨勢(shì)，并在 AFS3 達(dá)到峰值，并且與 BFS3 相比，它們?cè)?AFS3 中的積累更多，例如 D-麥芽糖、半二糖、蔗糖和 D-(+)-棉子糖。結(jié)果表明，更豐富的糖代謝物可能對(duì) A 類水果的甜味至關(guān)重要。作者發(fā)現(xiàn) D-果糖在 S2 中逐漸增加，然后在 A 和 B 中的 S3 中減少，BFS3 中的值比 AFS3 高 2.0 倍。A 和 B 水果中的 6-磷酸果糖持續(xù)下降。

圖2 | 甜瓜品種 A 和 B 三個(gè)果實(shí)發(fā)育階段糖代謝物 DAM 熱圖。

三個(gè)“A”果實(shí)發(fā)育階段為 AFS1、AFS2 和 AFS3，三個(gè)“B”果實(shí)發(fā)育階段為 BFS1 、BFS2 和 BFS3。在 AF 和 BF 的任何比較組中，基于 FC 值 ≥ 2 和 FC 值 ≤ 0.5 選擇 DAM。FC 值顯示在熱圖中，它使用 BFS1 的數(shù)據(jù)作為校準(zhǔn)物，而帶星號(hào)的代謝物使用 AFS2 的數(shù)據(jù)作為對(duì)照

作者還評(píng)估了水果中任何一個(gè)對(duì)照組中 VIP > 1 和p < 0.05的有機(jī)酸的 DAM ，并在熱圖中顯示了變化模式（圖 3）。隨著果實(shí)成熟，A和B中蘋果酸的積累不斷減少。檸檬酸水平在AFS2和BFS3中增加并達(dá)到峰值。N-氨基甲酰腐胺在 AF 的任何階段均未檢測(cè)到，但在 BFS3 中顯著積累。在 S2 和 S3 階段，豐富的有機(jī)酸積累到高水平。

圖3 | 甜瓜品種 A 和 B 三個(gè)果實(shí)發(fā)育階段有機(jī)酸 DAM 熱圖。

三個(gè)“A”果實(shí)發(fā)育階段為 AFS1、AFS2 和 AFS3，三個(gè)“B”果實(shí)發(fā)育階段為 BFS1、分別為 BFS2 和 BFS3。DAM 是根據(jù)水果中任何比較組中的VIP > 1 和p < 0.05 選擇的。FC 值顯示在熱圖中，它使用 BFS1 的數(shù)據(jù)作為校準(zhǔn)器

轉(zhuǎn)錄組分析和差異表達(dá)基因

為了鑒定不同發(fā)育階段果實(shí)中的差異表達(dá)基因（DEGs），作者使用了轉(zhuǎn)錄組學(xué)測(cè)序技術(shù)。使用p < 0.05 和 FC 值 > 2 的閾值，在六組中共鑒定出 14,703 個(gè) DEG。在所有比較組中，BFS3 與 BFS1 中累積的 DEG 最多。BFS3 與 BFS1 中共有 1,113 個(gè) DEGs 唯一表達(dá)，這表明西瓜品種 B 果實(shí)中相當(dāng)一部分的轉(zhuǎn)錄組變化發(fā)生在成熟過程中。

不同比較組中 DEG 的 KEGG 分析提供了有關(guān)豐富的生物途徑。在整個(gè)葉片和果實(shí)發(fā)育過程中,明顯富集的通路包括“碳代謝”、“光合生物中的碳固定”、“植物激素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)”和“光合作用-天線蛋白”顯著富集 ( q -值 ≤ 0.001)。此外，在 AFS2 與 BFS2、AFS3 與 BFS3 和 AFS3 與 AFS1 中，“聚酮化合物糖單元生物合成”極其豐富（q值 ≤ 0.001）。“淀粉和蔗糖代謝”和“氨基糖和核苷酸糖代謝”（q-value ≤ 0.001）明顯富含在 BFS2 與 BFS1中。

表2 | 兩個(gè)甜瓜品種果實(shí)的 DEGs 統(tǒng)計(jì)

水果中的組合代謝組學(xué)和轉(zhuǎn)錄組學(xué)分析

為進(jìn)一步探討甜瓜果實(shí)基因表達(dá)與代謝物積累之間的關(guān)系，對(duì)AF與BF進(jìn)行了相關(guān)性檢驗(yàn)和聯(lián)合生物學(xué)注釋。通過結(jié)合代謝組學(xué)和轉(zhuǎn)錄組學(xué)數(shù)據(jù)，作者確定了與糖和有機(jī)酸代謝相關(guān)的常見改變的 KEGG 途徑，并確定了 A 和 B 水果之間的 DEG 和 DAM（圖 4）。在所有三個(gè)比較組（AFS1 與 BFS1、AFS2 與 BFS2 和 AFS3 與 BFS3）中，“淀粉和蔗糖代謝”和“氨基糖和核苷酸糖代謝”包括更多的 DEG，而“戊糖和葡萄糖醛酸相互轉(zhuǎn)化”（ AFS1 與 BFS1）和“糖酵解/糖異生”（AFS2 與 BFS2 和 AFS3 與 BFS3）是第三豐富的途徑。在常見的 KEGG 通路分析中，共發(fā)現(xiàn)了 10、20 和 19 個(gè)與糖和有機(jī)酸代謝相關(guān)的 DAM。

Pearson 算法用于計(jì)算前 100 個(gè) DEGs 和 DAMs 之間的相關(guān)性。從相關(guān)性分析的響應(yīng)強(qiáng)度數(shù)據(jù)中，發(fā)現(xiàn)了與糖和有機(jī)酸代謝相關(guān)的 DEGs 和 DAMs 的網(wǎng)絡(luò)分析，并在 AFS2 vs. BFS2 和 AFS3 vs. BFS3 中直觀地說明了相互關(guān)系（圖 5）。AFS2 與 BFS2 中的 DAM，例如蔗糖、D-葡萄糖、D-半乳糖、D-(+)-棉子糖、檸檬酸和蘋果酸，受到 DEG 的正向或負(fù)向調(diào)節(jié)。

AFS3 與 BFS3 中蔗糖的積累受編碼異檸檬酸脫氫酶 (IDH, MELO3C025076.2) 和 ACO1-1 (MELO3C014437.2) 的基因負(fù)調(diào)控，而 AFS3 與 BFS3 中蘋果酸的含量受到正調(diào)控通過編碼 NADP-ME (MELO3C011129.2)、PDC1 (MELO3C009145.2)、ACO1-1 (MELO3C014437.2) 和 IDH (MELO3C025076.2) 的基因。上述 DEGs 和 DAMs 可能是導(dǎo)致兩個(gè)甜瓜品種 A 和 B 之間差異的重要因素。

圖4 | 與糖和有機(jī)酸相關(guān)的 KEGG 途徑的轉(zhuǎn)錄組和代謝組的綜合分析。

AFS1 與 BFS1、AFS2 與 BFS2 和 AFS3 與 BFS3 三個(gè)比較組。條形圖左側(cè)提供了 KEGG 通路的具體名稱，條形右側(cè)提供了相關(guān) DEG 和 DAM 的數(shù)量。

圖5 | 參與糖和有機(jī)酸代謝的 DEG 和 DAM 的相關(guān)網(wǎng)絡(luò)。

a)AFS1 與 BFS1，綠色圓圈表示基因，橙色圓圈表示代謝物。以“紅色”和“綠色”著色的線分別代表正相關(guān)和負(fù)相關(guān)

b)AFS2 與 BFS2，綠色圓圈表示基因，橙色圓圈表示代謝物。以“紅色”和“綠色”著色的線分別代表正相關(guān)和負(fù)相關(guān)

c)AFS3 與 BFS3，分。綠色圓圈表示基因，橙色圓圈表示代謝物。以“紅色”和“綠色”著色的線分別代表正相關(guān)和負(fù)相關(guān)

兩個(gè)甜瓜品種中可溶性糖代謝，有機(jī)酸代謝相關(guān)的候選基因

一些與可溶性糖代謝相關(guān)的重要基因被發(fā)現(xiàn)存在差異表達(dá)，并且可能對(duì)兩種甜瓜品種在果實(shí)發(fā)育的不同成熟階段的不同甜度產(chǎn)生相當(dāng)大的影響（圖6）。醛糖 1-差向異構(gòu)酶( galM ) 基因在 AFS3 中的表達(dá)高于在 BFS3 中的表達(dá)。肌醇3-α-半乳糖基轉(zhuǎn)移酶(GOLS )基因在AF中表現(xiàn)出持續(xù)下降，但在BF中表達(dá)先下降后上升，BFS3中的FC值是AFS3中的17.3倍。二棉子糖合酶（RS) 基因和兩個(gè)轉(zhuǎn)化酶( INV ) 基因在不同的 AF 階段顯示出比 BF 相對(duì)更高的表達(dá)。與 AF 相比，BF 中的兩個(gè)蔗糖合酶( SS ) 基因、己糖激酶( HK ) 基因、UDP-葡萄糖 4-差向異構(gòu)酶( UGE ) 基因和果糖激酶( FK ) 基因被發(fā)現(xiàn)上調(diào)。

此外，與 BFS3 相比，兩個(gè)1-磷酸葡萄糖腺苷酸轉(zhuǎn)移酶( glgc ) 基因和兩個(gè)1,4-α-葡聚糖分支酶( GBE ) 基因在 AFS3 中的表達(dá)更高。相比之下，兩個(gè)海藻糖6-磷酸磷酸酶( TPS )基因、2個(gè)α-半乳糖苷酶( GLA )基因和3個(gè)甘露糖-6-磷酸異構(gòu)酶( MPI )基因在BFS2或BFS3中的表達(dá)高于AF的同一階段。此外，SWEET10 的表達(dá)在 AFS2 和 AFS3中強(qiáng)烈且顯著上調(diào)，這意味著 SWEET10 在糖轉(zhuǎn)運(yùn)和積累中起主要作用。

結(jié)合DEG鑒定、相關(guān)性分析以及與有機(jī)酸代謝相關(guān)的DEGs和DAMs的共同KEGG通路分析表明，一些與有機(jī)酸代謝相關(guān)的候選基因在兩個(gè)甜瓜品種中表現(xiàn)出顯著差異（圖6）。其中，AF中的大部分基因呈現(xiàn)增加趨勢(shì)，并在AFS2[如NADP-ME和磷酸烯醇丙酮酸羧激酶( PEPCK-2 )基因]或AFS3(如ACO1-1和PDC1 )中達(dá)到峰值。相比之下，BF 中的大多數(shù)基因在 BFS3 中上調(diào)并達(dá)到峰值。例如，ACO1-1、PDC1和NADP-ME。有趣的是，與 BFS3 相比，BFS3 中的所有這些基因都更加豐富。

圖6 | 兩個(gè)甜瓜品種果實(shí)中不同的可溶性糖和有機(jī)酸生物合成途徑。

酶名稱旁邊是它們?cè)谔鸸瞎麑?shí)中不同成熟階段的表達(dá)模式。表達(dá)模式由倍數(shù)變化值反映，該值使用 BFS1 的數(shù)據(jù)作為對(duì)照。

其他候選基因操縱兩個(gè)甜瓜品種的不同成熟行為

為了分析控制兩個(gè)甜瓜品種成熟過程的其他因素，發(fā)現(xiàn)一些與乙烯信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)相關(guān)的關(guān)鍵基因存在差異表達(dá)（表3）。乙烯反應(yīng)傳感器1 ( ERS1 )基因的表達(dá)隨著AF的成熟而逐漸降低，而隨著BF的成熟，其表達(dá)先升高后降低，并在BFS2達(dá)到峰值。兩種乙烯反應(yīng)性轉(zhuǎn)錄因子( ERFs ) 在 AFS1 中的表達(dá)高于 BFS1，但在 BFS2 和 BFS3 中高表達(dá)。此外，絲裂原活化蛋白激酶 6 ( MPK6) 同源基因在 A 和 B 品種果實(shí)成熟時(shí)均受到抑制，但在 BFS2-BFS3 中的表達(dá)量遠(yuǎn)高于 AFS2-AFS3。

為了研究類胡蘿卜素生物合成的途徑，一些類胡蘿卜素代謝相關(guān)基因被鑒定并在AF和BF之間顯著差異表達(dá)（表3）。八氫番茄紅素合成酶(PSY)基因隨著AF成熟持續(xù)降低，在BFS2時(shí)升高并達(dá)到峰值然后降低，此外，類胡蘿卜素裂解雙加氧酶 (CCD)基因在 A 和 B 中均隨著果實(shí)成熟而急劇增加。

表3 | 乙烯信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和類胡蘿卜素代謝相關(guān)的 DEGs 信息。

通過定量實(shí)時(shí) PCR 驗(yàn)證候選 DEG

為了驗(yàn)證作者的 RNA-seq 分析中 unigenes 的相對(duì)表達(dá)模式，作者選擇了 12 個(gè)與可溶性糖和有機(jī)酸代謝相關(guān)的關(guān)鍵 DEG，并在兩個(gè)東方甜瓜栽培品種果實(shí)之間進(jìn)行了實(shí)時(shí)定量PCR (qRT-PCR) 表達(dá)分析在不同的發(fā)展階段。qRT-PCR 中所有選定基因的表達(dá)模式與 RNA-Seq 相似，平均r值為 0.9（r值從 0.73 到 1.00 不等），證實(shí)了 RNA-seq 數(shù)據(jù)的可靠性和后續(xù)分析（圖 7）。

圖7?| 12 個(gè)選定的與可溶性糖和有機(jī)酸代謝相關(guān)的 DEG 的 qRT-PCR 驗(yàn)證

研究結(jié)論

含糖量和有機(jī)酸積累是甜瓜果實(shí)品質(zhì)和口感的重要標(biāo)準(zhǔn)。因此，揭示甜瓜果實(shí)糖分積累和有機(jī)酸代謝的分子機(jī)制具有重要意義。本研究在不同成熟期果實(shí)中共檢測(cè)到961個(gè)DAMs，同時(shí)還檢測(cè)到14,703個(gè)DEGs。因此，本研究鑒定出的豐富代謝物和DEGs，不僅將為香瓜的高質(zhì)量遺傳改良提供大量信息，而且為葫蘆科其他作物提供有價(jià)值的參考。

在甜瓜中，蔗糖、葡萄糖和果糖的積累是決定果實(shí)品質(zhì)的主要因素。在本研究中，蔗糖和D-葡萄糖含量明顯增加，并在AFS3達(dá)到峰值。有機(jī)酸在水果營(yíng)養(yǎng)中起著至關(guān)重要的作用，其含量取決于酸合成和降解之間的平衡。中等濃度的有機(jī)酸可以增強(qiáng)水果的味道，但高濃度的有機(jī)酸往往會(huì)降低水果的質(zhì)量。作者在A和B果實(shí)中都檢測(cè)到了檸檬酸和蘋果酸，檸檬酸首先升高在 AFS2 中，然后在 AFS3 中下降，但其含量隨著 B 果實(shí)成熟而持續(xù)增加。這反映了檸檬酸在 B 果實(shí)發(fā)育中的優(yōu)勢(shì)，并可能解釋了 A 和 B 果實(shí)之間酸的差異。綜上所述，豐富多樣的糖類和有機(jī)酸導(dǎo)致了兩個(gè)甜瓜品種A和B的不同口味。

兩種東方甜瓜品種果實(shí)的基因調(diào)控改變糖代謝明顯不同。兩種甜瓜品種果實(shí)丙酮酸代謝與三羧酸循環(huán)的差異同樣顯著。根據(jù)作者的結(jié)果，PEPCK-2的表達(dá)上調(diào)并在 AFS2 達(dá)到峰值；同時(shí)，它在 B 果實(shí)成熟過程中持續(xù)增加，表明與 B 果實(shí)相比，A 果實(shí)中磷酸烯醇 - 丙酮酸的轉(zhuǎn)化發(fā)生得更早。這提供了一個(gè)線索，即丙酮酸代謝在 B 果實(shí)中可能比在 A 果實(shí)中更明顯。

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通過在三個(gè)成熟階段收獲兩個(gè)東方甜瓜品種的果實(shí)作者使用非靶代謝組學(xué)聯(lián)合轉(zhuǎn)錄組學(xué)發(fā)現(xiàn)可溶性糖和有機(jī)酸在轉(zhuǎn)錄組水平和代謝組水平的差異現(xiàn)象。這項(xiàng)研究運(yùn)用多組學(xué)技術(shù)聯(lián)合揭示了兩個(gè)品種成熟過程中關(guān)鍵的代謝和轉(zhuǎn)錄特征。

在本研究中，通過代謝和轉(zhuǎn)錄組分析的綜合分析，研究了控制兩個(gè)東方甜瓜品種'甜寶'和'小翠瓜'中糖和有機(jī)酸代謝的基因網(wǎng)絡(luò)。篩選了與糖和有機(jī)酸代謝相關(guān)的關(guān)鍵代謝物和候選基因，并討論了甜瓜品種甜度不同的可能解釋。研究結(jié)果提高了對(duì)決定甜瓜發(fā)育和成熟過程中糖和有機(jī)酸積累和代謝的分子機(jī)制的理解。

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